YEAST CULTURE ON THE GROWTH AND INTESTINAL HEALTH OF JUVENILE AMERICAN EEL (ANGUILLA ROSTRATA) FED DIETS WITH VARYING PROPORTIONS OF LOW-QUALITY BROWN FISHMEAL
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摘要:
为研究在不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼生长、肠道组织形态、肠道抗氧化能力及肠道菌群的影响, 配制5种等氮等脂饲料, 分别是基础饲料及用0、10%、20%和30%低品质红鱼粉(二级)替代基础饲料中白鱼粉且均添加0.1%酵母培养物的实验饲料, 饲喂初始体重(13.52±0.05) g的美洲鳗鲡幼鱼8周。结果显示, 与基础饲料相比, 在基础饲料和使用10%低品质红鱼粉实验饲料中添加酵母培养物可显著促进美洲鳗鲡幼鱼生长、改善肠道组织形态和提高肠道抗氧化能力; 而使用20%低品质红鱼粉实验饲料中添加酵母培养物对以上指标均无显著影响; 酵母培养物添加在30%低品质红鱼粉饲料中未能改善生长性能下降及肠道损伤、菌群紊乱等问题。此外, 在基础饲料和20%低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物均有益于调节肠道菌群组成, 促进有益菌增殖并抑制潜在有害菌繁殖。以上研究结果表明, 添加0.1%酵母培养物在美洲鳗鲡幼鱼基础饲料中促生长和改善肠道健康作用明显, 可使低品质红鱼粉有效替代饲料中20%白鱼粉。研究结果可为有效降低鳗鲡饲料成本及促进酵母培养物在鱼类饲料中的科学应用提供依据。
Abstract:This study aimed to investigate the effects of dietary yeast culture (YC) supplementation on the growth and intestinal health of juvenile American eels (Anguilla rostrata) fed with varying proportions of low-quality brown fishmeal replacing high-quality white fishmeal. The experimental diets consisted of a basal diet devoid of low-quality brown fishmeal (Grade Ⅱ) and four trial diets in which low-quality brown fishmeal (Grade Ⅱ) replaced high-quality white fishmeal (Grade Ⅰ) at levels of 0, 10%, 20%, and 30%. All trial diets containing low-quality brown fishmeal were supplemented with 0.10% YC. Over an eight-week period, American eels [initial weight of (13.52±0.05) g per fish] were administered the experimental diets. The results revealed that dietary YC supplementation significantly enhanced the growth performance, intestinal tissue morphology, and intestinal antioxidant capacity of juvenile American eels fed the basal diet and the diet with 10% low-quality brown fishmeal. Compared to the basal diet group, YC supplementation had no discernible impact on the growth performance, intestinal tissue morphology, and intestinal antioxidant capacity of eels fed the diet with 20% low-quality brown fishmeal. However, YC supplementation failed to mitigate the growth inhibition, intestinal injury, and disruption in intestinal flora induced by the 30% low-quality brown fishmeal diet in juvenile American eels. Furthermore, YC supplementation promoted the proliferation of probiotics and inhibited the growth of pathogenic bacteria in the intestines of eels fed the basal diet and the diet with 20% low-quality brown fishmeal. In conclusion, this study demonstrates that the inclusion of 0.1% YC in the diet promotes the growth performance and intestinal health of juvenile American eels, providing effective alternative to replacing 20% white fishmeal with low-quality red fishmeal. This research establishes a scientific foundation for reducing eel feed costs and the judicious utilization of YC in fish feed.
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Keywords:
- Yeast culture /
- Intestinal health /
- Growth performance /
- Antioxidant /
- Anguilla rostrata
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鳗鲡(Anguilla spp.) 是我国水产养殖业中重要的出口创汇水产品, 在我国养殖鳗鲡的种类主要有日本鳗鲡(Anguilla japonica)、美洲鳗鲡(Anguilla rostrata)、欧洲鳗鲡(Anguilla anguilla)及少量花鳗鲡(Anguilla marmorata)[1]。在鳗鲡养殖中, 白鱼粉为鳗鲡饲料重要蛋白源, 但随着渔业资源的衰减和捕捞配额的限制, 白鱼粉供不应求的问题日益突出, 饲料成本不断增加[2]。为了减少饲料成本压力, 在鳗鲡饲料中可使用价格便宜但品质相对较低的红鱼粉替代优质白鱼粉[3]。但低品质红鱼粉可使鳗鲡饲料中的组胺水平增加, 对鳗鲡肠道健康和生长造成不利影响[4, 5]。因此, 缓解低品质红鱼粉对鳗鲡肠道健康的不利影响是解决红鱼粉应用限制和降低鳗鲡饲料成本的关键。
近年来, 后生元作为饲料添加剂改善水产动物肠道健康的报道越来越多, 成为饲料添加剂领域研究的新方向和热点。后生元, 即“Postbiotics”, 指的是益生菌经过加工处理后的无生命菌体及其代谢物成分统称, 主要应用于调节肠道健康, 其成分稳定, 保质期长且安全性高[6,7]。在诸多后生元制剂中, 酵母培养物(Yeast culture)在水产养殖中应用较早、报道较多且改善肠道健康效果显著[8]。它主要是在特定工艺条件下由高性能酿酒酵母(Saccharomyces cerevisiae)在特定培养基上经过充分的厌氧发酵后生产, 其主要功能性成分包括氨基酸、多肽、有机酸、维生素、β-葡聚糖、甘露聚糖低聚糖等, 以及未知的生长促进因子[9,10]。研究发现, 在斑点叉尾鮰(Ictalsiurus punctatus)、大口黑鲈(Micropterus salmoides)及草鱼(Ctenopharyngodon idellus)的饲料中添加酵母培养物能促进生长和肠道健康[11,15]。值得注意的是, 酵母培养物还能缓解豆粕替代鱼粉饲料对黄颡鱼(Pelteobagrus fulvidraco)、高淀粉高棉酚蛋白饲料对大口黑鲈所造成的肠道损伤和肠道菌群紊乱[16,17], 增强高淀粉高棉酚蛋白饲料胁迫下大口黑鲈和大豆凝集素胁迫下乌苏拟鲿(Pseudobagrus ussuriensis)的肠道抗氧化能力及减轻棉酚引起的乌苏拟鲿氧化应激[17—19]。这些研究表明酵母培养物可通过改善肠道菌群结构、提高肠道抗氧化能力及改善肠道组织形态等作用缓解上述饲料中胁迫因素带来的负面影响。目前, 酵母培养物在鳗鲡饲料中的应用效果还尚未见报道。
本实验通过在不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物, 通过美洲鳗鲡生长性能及肠道健康的变化, 评价酵母培养物对美洲鳗鲡饲料中使用低品质红鱼粉所带来的负面作用的缓解效果, 为有效利用鱼粉资源和降低饲料成本提供参考, 也可为酵母培养物在水产饲料中的应用提供依据。
1. 材料与方法
1.1 实验饲料
实验以一级白鱼粉、二级红鱼粉、特级红鱼粉为主要蛋白源, 鱼油作为脂肪源, 配制5 种等氮等脂的实验饲料。除对照组(LQBF0组)以外, 其他4组饲料中均添加0.1%的酵母培养物, 且分别用0 (LQBF0+YC组)、10% (LQBF10+YC组)、20% (LQBF20+YC组)和30% (LQBF30+YC组)二级红鱼粉替代基础饲料中一级白鱼粉, 饲料具体组成见表 1。所有原料粉碎、过筛(80目), 按照饲料配方比例采用逐级扩大法混合均匀, 最后加入鱼油混匀并将饲料放入搅拌机(WCS-2, Westing House公司, 美国)中搅拌30min。配好的饲料密封保存于–20℃冰箱中备用。酵母培养物(水产益康®)购自达农威生物发酵工程技术(深圳)有限公司, 是采用酿酒酵母液-固两次深度发酵工艺的浓缩型产品, 其添加量参考公司产品推荐值。实验饲料营养组成与组胺水平见表 1。
表 1 实验饲料组成、主要营养指标及组胺水平Table 1. Ingredients, proximate composition and histamine levels of the experimental diets项目Item 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 原料及其比例Name and composition of ingredient (%) 白鱼粉(一级) White fish meal (Grade Ⅰ)1 30.00 30.00 20.00 10.00 0 红鱼粉(二级) Brown fish meal (Grade Ⅱ)2 0.00 0.00 10.00 20.00 30.00 红鱼粉(特级) Brown fish meal (Top grade)3 36.00 36.00 36.00 36.00 36.00 α淀粉α-starch 24.5 24.4 24.88 25.39 25.88 膨化大豆Puffed soybean 3.00 3.00 3.00 3.00 3.00 酵母粉Beer yeast powder 4 4 3.83 3.66 3.49 鱼油Fish oil 0.5 0.5 0.34 0.19 0 甜菜碱Betaine 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 氯化胆碱Choline chloride 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 磷酸二氢钙Monocalcium phosphate 0.50 0.50 0.35 0.16 0.03 维生素预混料Vitamin premix4 0.40 0.40 0.40 0.40 0.40 矿物质预混料Mineral premix5 0.10 0.10 0.10 0.10 0.10 酵母培养物Yeast culture 0.00 0.10 0.10 0.10 0.10 总计Total 100.00 100.00 100.00 100.00 100.00 营养组成及组胺水平Nutritional composition and histamine levels 粗蛋白Crude protein (%) 48.44 48.34 48.28 48.22 48.19 粗脂肪 Crude lipid (%) 5.88 5.88 5.87 5.87 5.88 灰分Ash (%) 12.14 12.19 12.09 12.65 13.09 组胺Histamine (mg/kg) 101 96 187 242 361 注: 1一级白鱼粉: 粗蛋白含量68.46%; 粗脂肪含量7.14%; 灰分含量18.66%; 组胺水平22.24 mg/kg。2低品质红鱼粉: 粗蛋白含量69.25%; 粗脂肪含量8.39%; 灰分含量21.28%; 组胺水平868.17 mg/kg。3特级红鱼粉: 粗蛋白含量70.61%; 粗脂肪含量8.56%; 灰分含量15.08%; 组胺水平156.12 mg/kg。4每千克维生素预混料含: 维生素 A 3300000 IU; 维生素D3 416000 IU; 维生素E 15000 mg; 维生素k3 1000 mg; 维生素B1 2667 mg; 维生素B2 5000 mg; 维生素B6 2000 mg; 维生素B12 10 mg; D-生物素 50 mg; D-泛酸 10000 mg; 叶酸 333 mg; 烟酰胺 23000 mg; 维生素C 30000 mg; 肌醇30000 mg; 乙氧基喹啉500 mg。5每千克矿物质预混料含:锌 95 g; 锰 38 g; 铜 12 g; 铁 175 g; 钴 0.8 g; 碘 5.0 g; 硒 0.8 gNote: 1S White fish meal (Grade Ⅰ): crude protein 68.46%; crude fat 7.14%; ash 18.66%; histamine level 22.24 mg/kg; 2Brown fish meal (Grade Ⅱ): crude protein content 69.25%; crude fat content 8.39%; ash content 21.28%; histamine level 868.17 mg/kg; 3Brown fish meal (Top grade): crude protein content 70.61%; crude fat content 8.56%; ash content 15.08%; histamine level 156.12 mg/kg; 4Vitamins premixed per kg contains: Vitamin A 3300000 IU; Vitamin D3 416000 IU; Vitamin E 15000 mg; Vitamin k3 1000 mg; Vitamin B1 2667 mg; Vitamin B2 5000 mg; Vitamin B6 2000 mg; Vitamin B12 10 mg; D-Biotin 50 mg; D-Pantothenic Acid 10000 mg; Folic Acid 333 mg; Niacinamide 23000mg; Vitamin C 30000 mg; Inositol 30000 mg; Ethoxyquinoline 500 mg; 5Each kg of mineral premix contains Zinc 95 g; manganese 38 g; copper 12 g; iron 175 g; cobalt 0.8 g; iodine 5.0 g; selenium 0.8 g per kg of mineral premix 1.2 饲养管理
实验所需美洲鳗鲡幼鱼购于福建省三明市明溪县凯润达渔业有限公司。暂养 4 周后开始正式实验, 选取600尾规格一致、体格健康且无畸形、平均体重为(13.52±0.05) g的幼鱼开展8周的正式实验。实验鱼随机分为5组, 每组120尾鱼, 分为4个重复, 每个重复30尾鱼。实验鱼养殖于室内循环水养殖缸(实际注水体积约为400 L), 实验期间24h不间断充氧, 保持微流水。在实验期间每天投喂2次(6:00和18:00), 每次投喂前将混合好5组实验饲料以料水比1﹕1.1制作成团状饲料, 日投喂量约为鱼体重的 1%—3% (根据实际饱食情况和天气变化等适当调整投喂量)。投喂20min后观察并记录吃料情况及鱼死亡状况。暂养和实验期间水温保持在25—26℃, 溶解氧浓度>7.6 mg/L, pH处于7.8—8.2, 氨氮浓度<0.25 mg/L。
1.3 样品采集及处理
8周养殖实验结束后, 对美洲鳗鲡幼鱼进行饥饿处理24h。采样时对每个养殖缸的鳗鲡进行称重和计数。每个缸中随机取10尾鱼。用100 mg/L的丁香酚麻醉5min后, 用无菌剪刀和镊子解剖取出内脏团, 分离出肠道。取2尾鱼的肠道放于装有多聚甲醛固定液的灭菌冻存管, 用于组织学分析; 其余8尾鱼的肠道用PBS缓冲液冲洗后, 放在液氮速冻后保存至–80℃超低温冰箱, 用于肠道抗氧化能力的测定以及菌群多样性分析的测定。
1.4 测定指标及方法
鱼粉与饲料组胺水平 鱼粉与饲料的组胺水平采用比色酶法测定, 使用组胺试剂盒(Histamine Test, Kikkoman公司, 日本)进行测定, 测定方法参照试剂盒说明书。
生长性能
增重率(Weight gain rate, WGR; %)=100×(Wt–W0)/W0
特定生长率(Specific growth rate, SGR; %/d)=100×(lnWt–lnW0)/t
摄食量(Feed intake, FI; g/尾)=100×FC/Nf
饲料效率(Feed efficiency, FE) (%)=(Wt–W0)/FC
存活率(Survival rate, SR; %)=100×Nf/Ni
式中, FC (g)为每尾鱼摄食饲料总量(风干样重); t (d)为饲喂天数; W0(g/尾)为平均每尾鱼初始体重; Wt (g/尾)为平均每尾鱼终末体重; Ni为实验初始鱼尾数; Nf为实验结束鱼尾数。
肠道组织切片制作与观察 将中肠样品固定至少24h再进行脱水, 处理后的样品放入石蜡包埋机(JB-L5, 武汉俊杰电子有限公司)包埋。样品制成蜡块后在石蜡切片机(LEiCA RM201, 上海徕卡仪器有限公司)中切片 3—5 μm, 再去除表面水分进行烤片。接着用HE(苏木精-伊红)染色, 封片。最后在正置荧光显微镜(BX80-JPA, Olympus, Japan)下观察并拍照。
肠道抗氧化能力的测定 采用南京建成生物工程研究所试剂盒测定肠道总抗氧化能力(Total antioxidant capacity, T-AOC)、超氧化物歧化酶(Superoxide dismutase, SOD)、过氧化氢酶(Catalase, CAT)、谷胱甘肽过氧化物酶 (Glutathione peroxidase, GSH-Px)、还原性谷胱甘肽(Reduced glutathione, GSH)和丙二醛(Malondialdehyde, MDA), 测定方法参考说明书进行。
肠道微生物菌群的测定 使用 E.Z.N.A. Soil DNA Kit(Omega Bio-tek, Inc., USA)试剂盒提取所有肠道样本的基因组 DNA, 提取方法参照试剂盒说明书。之后使用 Nanodrop 2000 (ThermoFisher Scientific, Inc., USA)检测 DNA 质量和浓度。检验合格的样品送至北京奥维森基因科技有限公司在Illumina Miseq/Novaseq 6000 (Illumina, Inc., USA)平台测序, 测序策略为 PE250/PE300。具体操作步骤和检测分析过程与Xu等[20]一致。
1.5 数据统计与分析
实验结果均以平均值±标准差表示。采用SPSS 20.0软件对所得数据进行单因素方差分析(ANOVA), 然后进行Duncan’s多重检验, 各个组之间的显著性水平设为P<0.05。基于 OTU 及其丰度结果, 使用 QIIME (v1.8.0)软件计算Alpha多样性(Chao1、ACE、Shannon 以及 PD_whole_tree指数)和Beta多样性。用Kruskal Wallis法分析肠道菌群差异。
2. 结果
2.1 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼生长性能的影响
不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼生长性能的影响见表 2。可知, 与LQBF0组相比, LQBF0+YC组、LQBF10+YC组的WGR、SGR、FI和FE显著提高(P<0.05); LQBF20+YC组的WGR、SGR、FI和FE无显著差异(P>0.05); LQBF30+YC组的WGR、SGR、FI和FE显著降低(P<0.05)。与LQBF0组相比, LQBF0+YC组、LQBF10+YC组和LQBF20+YC组的SR无显著差异(P>0.05); LQBF30+YC组的SR显著降低(P<0.05)。
表 2 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼生长性能的影响Table 2. Effect of yeast cultures on the growth performance of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal项目Item 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 初始均重IBW (g/尾) 13.49±0.04a 13.51±0.03a 13.53±0.06a 13.54±0.06a 13.55±0.08a 终末均重FBW (g/尾) 32.29±0.4c 40.02±1.21a 35.90±0.69b 32.52±0.17c 28.07±0.95d 增重率WGR (%) 139.00±3.95c 196.01±9.02a 165.13±4.33b 140.37±2.16c 107.67±6.40d 特定生长率SGR (%/d) 1.55±0.03c 1.93±0.05a 1.74±0.03b 1.58±0.01c 1.30±0.05d 摄食量FI (g/尾) 24.15±0.48c 30.47±1.18a 27.31±0.84b 25.08±0.35c 20.20±1.25d 饲料效率FE (%) 77.75±0.58c 86.02±0.92a 81.90±0.54b 76.87±0.26c 72.06±0.48d 成活率SR (%) 98.75±1.59a 97.78±1.57a 97.79±1.57a 97.50±1.67a 88.85±1.60b 注: 表中数值为4个重复的平均值±标准差; 每一行数据右上角字母不同表示差异显著(P<0.05); 下同Note: Values are means±SD (n=4). Different letters in the upper right corner of each row indicate significant differences (P<0.05); The same applies below 2.2 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道组织形态的影响
不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道组织形态的影响见表 3 和图 1。由表 3和图 1可知, 与 LQBF0组相比, LQBF0+YC组、LQBF10+YC组的绒毛高度显著提高(P<0.05); LQBF20+YC组的肠道绒毛高度无显著差异(P>0.05); LQBF30+YC组的绒毛高度显著降低(P<0.05)。与 LQBF0组相比, LQBF0+YC组、LQBF10+YC组、LQBF20+YC组的肌层厚度显著提高(P<0.05); LQBF30+YC组的绒毛高度显著降低(P<0.05)。LQBF10+YC组和LQBF20+YC组之间的肌层厚度无显著差异(P>0.05)。
表 3 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼绒毛高度和肌层厚度的影响Table 3. Effect of yeast cultures on the height of chorionic villi and thickness of muscle layers in juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal项目Item (µm) 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 绒毛高度Villus height 609.03±20.32c 1055.69±26.04a 924.80±34.77b 617.55±22.58c 506.80±24.25d 肌层厚度Muscular thickness 127.53±11.68c 227.78±8.59a 191.69±18.90b 179.14±18.88b 89.84±5.94d ![]()
图 1 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道组织形态的影响图中1—5分别表示LQBF0+YC组、LQBF 10+YC组、LQBF 20+YC组、LQBF 30+YC组中美洲鳗鲡的在组织形态结构, VL. 绒毛长度, MT. 肌层厚度Figure 1. Effect of yeast cultures on the intestinal histomorphology of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmealThe graphs 1—5 represent the morphological structure of American eels in LQBF0+YC, LQBF 10+YC, LQBF 20+YC, and LQBF 30+YC groups, respectively, VL. villus length, MT. thickness of the muscle layer2.3 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力的影响
不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力的影响见表 4。由表 4 可知, 与LQBF0组相比, LQBF0+YC组的T-AOC水平及SOD、GSH-Px、GSH活性显著升高(P<0.05), MDA含量显著降低(P<0.05), CAT活性无显著差异(P>0.05); LQBF10+YC组的SOD、GSH-Px活性显著升高(P<0.05), T-AOC水平及CAT、GSH活性无显著差异(P>0.05), MDA含量显著降低(P<0.05); LQBF20+YC组的T-AOC、MDA含量及SOD、CAT、GSH-Px、GSH活性无显著差异(P>0.05); LQBF30+YC组的T-AOC水平显著升高(P<0.05), SOD、CAT、GSH-Px、GSH活性显著降低(P<0.05), MDA含量显著升高(P<0.05)。
表 4 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力的影响Table 4. Effects of yeast cultures on the intestinal antioxidant capacity of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal项目Item 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 丙二醛MDA (nmol/g) 187.72±8.03b 57.49±13.15d 81.03±3.70c 174.15±13.65b 357.71±8.25a 抗氧化能力T-AOC (mmol/g prot) 0.37±0.03b 0.56±0.02a 0.46±0.02b 0.47±0.02b 0.46±0.01c 超氧化物歧化酶SOD (U/mg prot) 200.74±3.73c 231.13±3.15a 215.68±2.26b 195.69±3.29c 174.19±4.67d 过氧化氢酶CAT (U/mg prot) 11.61±0.74a 11.24±0.60a 11.85±0.58a 11.09±0.75a 10.06±0.69b 谷胱甘肽过氧化物酶GSH-Px (U/mg prot) 36.45±1.61b 46.14±2.75a 44.32±0.71a 35.32±1.32b 26.45±2.07c 谷胱甘肽GSH (µmol/gprot) 117.12±3.56b 143.10±11.34a 114.72±0.92b 115.75±2.79b 86.73±3.05c 2.4 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群的影响
由图 2可知, LQBF0+YC组和LQBF20+YC的 Chao1 指数、物种数和谱系多样性显著低于LQBF0组(P<0.05), LQBF0+YC组和LQFM20+YC组之间的差异不显著(P>0.05)。而在shannon指数上, LQBF0+YC组显著低于LQBF0组和LQBF20+YC组(P<0.05); LQBF0组和LQBF20+YC组之间的差异不显著(P>0.05)。
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图 2 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼Alpha 多样性的影响Figure 2. Effect of yeast cultures on the intestinal microbial alpha diversity of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal由图 3 可知, LQBF0组与LQBF0+YC组和LQBF20+YC组的组间未出现交集。而LQBF0+YC组和LQBF20+YC组的菌群差异不明显。LQBF0+YC组和LQBF20+YC组的组内菌种数量分布均匀。
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图 3 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群Beta多样性的影响Figure 3. Effect of yeast cultures on the intestinal microbial beta diversity of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal由图 4可知, LQBF0组、LQBF0+YC组和LQBF20+YC组肠道菌群在门水平上的优势菌门组成类似, 优势菌群主要有变形菌门(Proteobacteria)、厚壁菌门(Firmicutes)、拟杆菌门(Bacteroidota)、放线菌门(Actinobacteriota)和梭杆菌门(Fusobacteriota)。LQBF0组、LQBF0+YC组和LQBF20+YC组的变形菌门占比分别为83.57%、84.18%和81.60%, 厚壁菌门占比分别为12.54%、15.21%和17.37%。其他优势菌门相对丰度小于5%, 如拟杆菌门(1.18%、0.06%和0.32%)、放线菌门(0.80%、0.21%和0.35%)和梭杆菌门(0.35%、0.00%和0.05%)。
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图 4 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群组成的影响(门水平)Figure 4. Effect of yeast cultures on the intestinal microbiota composition of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal (phylum level)由图 5可知, LQBF0组、LQBF0+YC组及LQBF20+YC组美洲鳗鲡肠道主要存在大肠杆菌-志贺菌属(Escherichia-Shigella)、寡养单胞菌属(Stenotrophomonas)、短小芽孢杆菌属(Lysinibacillus)、不动杆菌属(Acinetobacter)、食酸菌属(Acidovorax)、草螺菌属(Herbaspirillum)。与对照组相比, LQBF0+YC组的大肠杆菌-志贺菌属和短小芽孢杆菌属相对丰度呈上升趋势, 而寡养单胞菌属、不动杆菌属、食酸菌属及草螺菌属相对丰度呈下降趋势; LQBF20+YC组的大肠杆菌-志贺菌属和短小芽孢杆菌属相对丰度呈上升趋势, 寡养单胞菌属的相对丰度无显著差异, 不动杆菌属、食酸菌属及草螺菌属相对丰度呈下降趋势。
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图 5 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群组成的影响(属水平)Figure 5. Effect of yeast cultures on the intestinal microbiota composition of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal (genus level)3. 讨论
3.1 美洲鳗鲡幼鱼生长性能
在本实验中, 基础饲料中直接添加酵母培养物显著提高了WGR、SGR、FE及FI, 说明饲料中添加0.1%酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼具有促生长作用。这与在松浦镜鲤(Songpu mirror carp)[21]饲料中添加0.03%的浓缩型酵母培养物促进生长; 在饲料中添加2%的酵母培养物提高斑点叉尾鮰[11—13]、罗非鱼(Oreochromis mossambicus)[22]及团头鲂(Megalobrama amblycephala)[23] 生长性能的结果类似。由此可见, 饲料中添加酵母培养物可以显著提高鱼类的生长性能, 不同鱼类饲料中适宜的酵母培养物的添加水平存在差异。
本实验用10%、20%和30%的低品质红鱼粉替代白鱼粉后, 饲料组胺水平分别为187、242和361 mg/kg。关于饲料组胺水平影响鳗鲡生长的报道仅见于许琪娅[5]在49 mg/kg鱼粉源组胺的美洲鳗鲡幼鱼饲料中添加不同水平外源组胺的研究, 发现饲料组胺总水平超过200 mg/kg组美洲鳗鲡幼鱼的生长性能显著下降。研究表明, 鱼粉源组胺的毒性效应高于外源添加组胺, 鱼粉中的其他生物胺(如尸胺、腐胺和酪胺等)还可能通过发挥协同作用或抑制组胺的代谢而使组胺毒性增强[3]。因此, 本实验中使用20%和30%低品质鱼粉饲料的两个处理组, 都存在着高水平饲料组胺对美洲鳗鲡幼鱼生长性能带来负面影响的可能性, 而使用10%低品质鱼粉饲料对美洲鳗鲡幼鱼生长的影响程度还有待查明。在本实验条件下, 与饲喂基础饲料组相比, 添加酵母培养物使10%低品质红鱼粉饲料组美洲鳗鲡的生长性能显著提高, 对20%低品质红鱼粉饲料组各生长指标无显著影响, 未改善30%低品质红鱼粉饲料组生长性能。添加酵母培养物后不同低品质红鱼粉组美洲鳗鲡幼鱼生长性能变化的差异, 可能是不同组饲料组胺水平导致的危害程度不同所致。总体上看添加酵母培养物可在一定程度上提高鳗鲡饲料中低品质红鱼粉比例, 这与饲料中添加酵母培养物能够显著缓解饲料中高比例浓缩棉籽蛋白对大口黑鲈生长的不利影响[17]的结果类似。此外, 提高酵母培养物添加水平是否能进一步缓解, 其适宜添加水平与饲料组胺水平间的关系还需要进一步研究。
3.2 美洲鳗鲡幼鱼肠道组织形态
肠道是鱼类对营养物质进行消化吸收营养物质的主要器官。肠道肌层厚度、肠道绒毛高度增加能提高肠道收缩能力并增大肠道与食物的接触面积, 可以提高肠道对饲料中营养物质的消化率和吸收率[24, 25]。本实验结果显示, 在基础饲料中直接添加酵母培养物能够增加肠道肌层厚度和绒毛高度, 说明酵母培养物可以促进美洲鳗鲡消化吸收。这与酵母培养物提高鲤(Cyprinus carpio)和草鱼的肠道绒毛高度的结果类似[15, 26]。与饲喂基础饲料组相比, 添加酵母培养物显著提高10%低品质红鱼粉饲料组美洲鳗鲡幼鱼的肠道肌层厚度和绒毛高度, 显著提高20%低品质红鱼粉饲料组肠道肌层厚度, 对绒毛高度无显著影响。考虑到以往研究[5]饲料中高水平组胺对美洲鳗鲡肠道造成的损伤情况, 本实验添加酵母培养物可能显著改善低品质红鱼粉饲料引起的美洲鳗鲡肠道结构损伤, 促进肠道绒毛和肌层的生长修复, 使肠皱襞完整性一定程度上得到恢复[25, 27]。这与酵母培养物改善大豆凝结素引起乌苏拟鲿肠道黏膜脱落、刷状边界膜边界损伤以及绒毛破裂问题[18], 修复高豆粕饲料对黄颡鱼造成的肠道损伤情况[16]的结果类似。酵母培养物已被证明可通过增加紧密连接蛋白的表达来改善肠道上皮完整性和屏障功能, 减轻应激对鱼体肠道黏膜的伤害[28]。这可能与酵母培养物中含有核苷酸有关, 已有研究表明快速生长的动物因肠道细胞周转较快且肠道上皮细胞不能从头合成核苷酸, 因此更需要食物中的游离核苷酸来促进肠道黏膜细胞的增殖和分化, 尤其是处于应激状态或者动物生长的特殊阶段[29]。而本实验酵母培养物对饲料中30%低品质红鱼粉引起美洲鳗鲡肠道损伤的修复效果不明显, 也与该组生长性能降低的结果相对应。可能是该比例的低品质红鱼粉引起的肠道损伤强度过大, 0.1%酵母培养物不足以缓解产生的肠道损伤所致, 进一步提高酵母培养物添加水平是否有效果, 也有待于查明。
3.3 美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力
鱼类的抗氧化系统在修复氧化应激对机体所造成的损伤中起着重要作用。当处于应激状态时, 会产生过多的活性氧和自由基, 破坏电位平衡。抗氧化酶系统可以修复活性氧和自由基所造成的损伤, 鱼类的抗氧化系统由非酶类化合物和抗氧化酶组成, 包括SOD、CAT和GSH-Px、GSH[28]。丙二醛是不饱和脂质过氧化的主要产物, 其含量与机体氧化应激水平呈正相关[30]。本实验结果显示, 在基础饲料直接添加酵母培养物可以提高美洲鳗鲡肠道的T-AOC水平, 增强SOD、GSH-Px、GSH活性, 降低MDA水平, 这说明饲料中添加酵母培养物可以增强美洲鳗鲡肠道抗氧化能力, 降低氧化应激损伤。在本实验中,与饲喂基础饲料组相比, 添加酵母培养物可使10%低品质红鱼粉饲料中使美洲鳗鲡肠道SOD、GSH-Px活性显著升高, MDA水平降低; 对饲喂20%低品质红鱼粉饲料美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化各指标无显著影响; 未改善30%低品质红鱼粉饲料组美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力。这些实验结果总体上与添加酵母培养物显著降低饲喂高水平大豆凝集素饲料乌苏拟鲿肠道MDA含量, 提高肠道中CAT、SOD和T-AOC活性[18]; 显著提高饲喂高棉籽饲料大口黑鲈肠道SOD、CAT活性[17]的报道类似。上述众多研究说明, 酵母培养物对抗氧化酶系统具有正向调节作用, 可减轻低品质红鱼粉对肠道氧化应激损伤, 有助于恢复红鱼粉中组胺胁迫下美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力。
3.4 美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群
鱼类肠道中庞大且复杂的微生物菌群结构受食物组成、环境因素及生理状态等影响, 对维持肠道健康起着至关重要的作用[31]。Alpha多样性分析可以反映肠道菌群物种丰富度和多样性[32]。本实验结果显示, 在基础饲料和低品质红鱼粉替代比例20%的饲料中添加酵母培养物均能显著降低美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群的alpha多样性, 这与Zhao等[33]研究发现高脂饲料中添加酵母培养物后造成斑马鱼(Danio rerio)肠道菌群多样性下降、Zhou等[14]在饲料中添加0.1%和0.2%酵母培养物均降低了大口黑鲈肠道菌群的alpha多样性的结果一致。这可能是因为酵母培养物中的有机酸对有害菌发挥了抗菌作用从而影响了肠道菌群的结构和多样性[11]。而在高淀粉高棉籽蛋白饲料中添加酵母培养物能显著提高大口黑鲈肠道微生物区系的相对丰度[17]。也有研究发现酵母培养物对草鱼的肠道菌群多样性无显著差异[34]。因此, 酵母培养物对肠道菌群多样性影响的差异与酵母培养物添加量、鱼的种类有关。
通过PLS-DA分析结果, 可以发现在饲料中添加酵母培养物可以显著改变美洲鳗鲡幼鱼的肠道菌群结构。在本实验中, 美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群主要组成为变形菌门、厚壁菌门、拟杆菌门、放线菌门和梭杆菌门, 在基础饲料和使用20%低品质红鱼粉的饲料中添加酵母培养物降低了美洲鳗鲡幼鱼肠道中的拟杆菌门、放线菌门和梭杆菌门的相对丰度。拟杆菌门中的部分菌种为条件致病菌 当肠道微生态失调时将导致内源性感染[35, 36]。研究发现放线菌门相对丰度的增加会损伤罗非鱼的肠道上皮组织以及造成肠道代谢功能失调, 进而提高了感染病原菌的可能性[37]。梭杆菌门与肠炎紧密相关, 多种梭杆菌菌株可引起宿主的促炎反应, 提高病原菌在肠道上皮细胞的吸附力[38]。以上结果说明, 酵母培养物可以调整肠道微生物结构, 有利于美洲鳗鲡肠道健康。这与50%豆粕含量饲料中添加酵母培养物降低了黄颡鱼肠道梭杆菌门相对丰度[16]、饲料中添加酵母培养物降低了大口黑鲈鱼肠道放线菌门相对丰度[13]的结果相似。
在本实验中, 大肠杆菌-志贺菌属、寡养单胞菌属、短小芽孢杆菌属、不动杆菌属、食酸菌属、草螺菌属是美洲鳗鲡幼鱼肠道的主要菌属。在本实验中, 大肠杆菌-志贺菌属在各组肠道菌群中占比例最高。大肠杆菌-志贺菌属是常见的传统致病菌, 但近来的研究认为大肠杆菌-志贺菌在动物氨基酸利用中起着重要作用, 可促进机体对蛋白质的消化吸收[39, 40]。在养殖实验过程中未观察到鳗鲡发病情况, 说明该条件下酵母培养物可能降低肠道中大肠杆菌-志贺菌的致病风险, 其在美洲鳗鲡肠道中的具体作用还有待于进一步研究。短小芽孢杆菌属可通过产生多种具有抗菌活性的化合物有效改善动物肠道的感染程度, 且具有一定的生物降解功能, 可应用于养殖水质调节[41]。本实验在基础饲料和使用20%低品质红鱼粉的饲料中, 添加酵母培养物均提高了美洲鳗鲡肠道中的短小芽孢杆菌属、大肠杆菌-志贺菌属的相对丰度, 这表明酵母培养物可以通过增加肠道中的益生菌来改善红鱼粉诱导的美洲鳗鲡肠道损伤。在本实验中, 酵母培养物降低了寡养单胞菌属、不动杆菌属、食酸菌属及草螺菌属的相对丰度。寡养单胞菌属为是鱼类的致病菌, 该属仅有的菌种嗜麦芽寡养单孢菌(Stenotrophomonas maltophilia)可引发斑点叉尾鮰的传染性细菌病, 死亡率极高[42]。不动杆菌属里存在许多鱼类潜在病原菌, 大多数对抗生素耐药性高, 其中鲍曼不动杆菌(Acinetobacter baumannii)可引起斑點叉尾鮰和线鳢(Channa striatus)的严重病害[43]。食酸菌属与鱼类炎症密切相关, 斑马鱼肠道中食酸菌属的过度表达与促炎因子TNF的上调呈正相关, 进而加剧了肠道炎症[44]。草螺菌属为条件病菌, 常见感染囊性纤维化和免疫功能低下的癌症患者, 易引发菌血症和败血症, 在鱼类上尚未见到相关报道[45]。本实验中添加酵母培养物降低了美洲鳗鲡肠道中上述潜在病原菌的丰度, 有助于减少发病几率。酵母培养物中含有多种功能性成分可调节肠道菌群, 如甘露寡糖、有机酸。甘露寡糖主要通过与病原菌表面的外源凝集素结合, 减少致病菌对肠道黏膜的结合, 阻碍其在肠道内的定植, 进而改善动物肠道微生物区[46]。有机酸可通过抑制消化道内有害细菌增殖发挥抑菌作用, 促进多种益生菌的生长代谢[11]。由此可见, 饲料中添加酵母培养物可增加美洲鳗鲡肠道中有益菌的丰度, 抑制肠道有害菌增殖, 有助于维持肠道菌群稳态, 一定程度缓解了品质相对较低的红鱼粉对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群的负面影响, 但详细作用机制有待进一步研究。
4. 结论
在本实验条件下, 添加0.1%酵母培养物可通过提高肠道抗氧化能力、改善肠道组织结构、降低肠道菌群多样性、有益调节肠道菌群结构从而促进美洲鳗鲡幼鱼生长, 使20%低品质红鱼粉等比例替代饲料中白鱼粉且对美洲鳗鲡健康无负面影响。在高比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物的适宜水平还需进一步研究。
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图 1 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道组织形态的影响
图中1—5分别表示LQBF0+YC组、LQBF 10+YC组、LQBF 20+YC组、LQBF 30+YC组中美洲鳗鲡的在组织形态结构, VL. 绒毛长度, MT. 肌层厚度
Figure 1. Effect of yeast cultures on the intestinal histomorphology of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal
The graphs 1—5 represent the morphological structure of American eels in LQBF0+YC, LQBF 10+YC, LQBF 20+YC, and LQBF 30+YC groups, respectively, VL. villus length, MT. thickness of the muscle layer
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图 2 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼Alpha 多样性的影响
Figure 2. Effect of yeast cultures on the intestinal microbial alpha diversity of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal
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图 3 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群Beta多样性的影响
Figure 3. Effect of yeast cultures on the intestinal microbial beta diversity of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal
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图 4 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群组成的影响(门水平)
Figure 4. Effect of yeast cultures on the intestinal microbiota composition of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal (phylum level)
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图 5 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道菌群组成的影响(属水平)
Figure 5. Effect of yeast cultures on the intestinal microbiota composition of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal (genus level)
表 1 实验饲料组成、主要营养指标及组胺水平
Table 1 Ingredients, proximate composition and histamine levels of the experimental diets
项目Item 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 原料及其比例Name and composition of ingredient (%) 白鱼粉(一级) White fish meal (Grade Ⅰ)1 30.00 30.00 20.00 10.00 0 红鱼粉(二级) Brown fish meal (Grade Ⅱ)2 0.00 0.00 10.00 20.00 30.00 红鱼粉(特级) Brown fish meal (Top grade)3 36.00 36.00 36.00 36.00 36.00 α淀粉α-starch 24.5 24.4 24.88 25.39 25.88 膨化大豆Puffed soybean 3.00 3.00 3.00 3.00 3.00 酵母粉Beer yeast powder 4 4 3.83 3.66 3.49 鱼油Fish oil 0.5 0.5 0.34 0.19 0 甜菜碱Betaine 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 氯化胆碱Choline chloride 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 磷酸二氢钙Monocalcium phosphate 0.50 0.50 0.35 0.16 0.03 维生素预混料Vitamin premix4 0.40 0.40 0.40 0.40 0.40 矿物质预混料Mineral premix5 0.10 0.10 0.10 0.10 0.10 酵母培养物Yeast culture 0.00 0.10 0.10 0.10 0.10 总计Total 100.00 100.00 100.00 100.00 100.00 营养组成及组胺水平Nutritional composition and histamine levels 粗蛋白Crude protein (%) 48.44 48.34 48.28 48.22 48.19 粗脂肪 Crude lipid (%) 5.88 5.88 5.87 5.87 5.88 灰分Ash (%) 12.14 12.19 12.09 12.65 13.09 组胺Histamine (mg/kg) 101 96 187 242 361 注: 1一级白鱼粉: 粗蛋白含量68.46%; 粗脂肪含量7.14%; 灰分含量18.66%; 组胺水平22.24 mg/kg。2低品质红鱼粉: 粗蛋白含量69.25%; 粗脂肪含量8.39%; 灰分含量21.28%; 组胺水平868.17 mg/kg。3特级红鱼粉: 粗蛋白含量70.61%; 粗脂肪含量8.56%; 灰分含量15.08%; 组胺水平156.12 mg/kg。4每千克维生素预混料含: 维生素 A 3300000 IU; 维生素D3 416000 IU; 维生素E 15000 mg; 维生素k3 1000 mg; 维生素B1 2667 mg; 维生素B2 5000 mg; 维生素B6 2000 mg; 维生素B12 10 mg; D-生物素 50 mg; D-泛酸 10000 mg; 叶酸 333 mg; 烟酰胺 23000 mg; 维生素C 30000 mg; 肌醇30000 mg; 乙氧基喹啉500 mg。5每千克矿物质预混料含:锌 95 g; 锰 38 g; 铜 12 g; 铁 175 g; 钴 0.8 g; 碘 5.0 g; 硒 0.8 gNote: 1S White fish meal (Grade Ⅰ): crude protein 68.46%; crude fat 7.14%; ash 18.66%; histamine level 22.24 mg/kg; 2Brown fish meal (Grade Ⅱ): crude protein content 69.25%; crude fat content 8.39%; ash content 21.28%; histamine level 868.17 mg/kg; 3Brown fish meal (Top grade): crude protein content 70.61%; crude fat content 8.56%; ash content 15.08%; histamine level 156.12 mg/kg; 4Vitamins premixed per kg contains: Vitamin A 3300000 IU; Vitamin D3 416000 IU; Vitamin E 15000 mg; Vitamin k3 1000 mg; Vitamin B1 2667 mg; Vitamin B2 5000 mg; Vitamin B6 2000 mg; Vitamin B12 10 mg; D-Biotin 50 mg; D-Pantothenic Acid 10000 mg; Folic Acid 333 mg; Niacinamide 23000mg; Vitamin C 30000 mg; Inositol 30000 mg; Ethoxyquinoline 500 mg; 5Each kg of mineral premix contains Zinc 95 g; manganese 38 g; copper 12 g; iron 175 g; cobalt 0.8 g; iodine 5.0 g; selenium 0.8 g per kg of mineral premix 
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表 2 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼生长性能的影响
Table 2 Effect of yeast cultures on the growth performance of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal
项目Item 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 初始均重IBW (g/尾) 13.49±0.04a 13.51±0.03a 13.53±0.06a 13.54±0.06a 13.55±0.08a 终末均重FBW (g/尾) 32.29±0.4c 40.02±1.21a 35.90±0.69b 32.52±0.17c 28.07±0.95d 增重率WGR (%) 139.00±3.95c 196.01±9.02a 165.13±4.33b 140.37±2.16c 107.67±6.40d 特定生长率SGR (%/d) 1.55±0.03c 1.93±0.05a 1.74±0.03b 1.58±0.01c 1.30±0.05d 摄食量FI (g/尾) 24.15±0.48c 30.47±1.18a 27.31±0.84b 25.08±0.35c 20.20±1.25d 饲料效率FE (%) 77.75±0.58c 86.02±0.92a 81.90±0.54b 76.87±0.26c 72.06±0.48d 成活率SR (%) 98.75±1.59a 97.78±1.57a 97.79±1.57a 97.50±1.67a 88.85±1.60b 注: 表中数值为4个重复的平均值±标准差; 每一行数据右上角字母不同表示差异显著(P<0.05); 下同Note: Values are means±SD (n=4). Different letters in the upper right corner of each row indicate significant differences (P<0.05); The same applies below
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表 3 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼绒毛高度和肌层厚度的影响
Table 3 Effect of yeast cultures on the height of chorionic villi and thickness of muscle layers in juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal
项目Item (µm) 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 绒毛高度Villus height 609.03±20.32c 1055.69±26.04a 924.80±34.77b 617.55±22.58c 506.80±24.25d 肌层厚度Muscular thickness 127.53±11.68c 227.78±8.59a 191.69±18.90b 179.14±18.88b 89.84±5.94d
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表 4 不同比例低品质红鱼粉饲料中添加酵母培养物对美洲鳗鲡幼鱼肠道抗氧化能力的影响
Table 4 Effects of yeast cultures on the intestinal antioxidant capacity of juvenile American eel fed diets with varying proportions of low-quality brown fishmeal
项目Item 组别Group LQBF0 LQBF0+YC LQBF10+YC LQBF20+YC LQBF30+YC 丙二醛MDA (nmol/g) 187.72±8.03b 57.49±13.15d 81.03±3.70c 174.15±13.65b 357.71±8.25a 抗氧化能力T-AOC (mmol/g prot) 0.37±0.03b 0.56±0.02a 0.46±0.02b 0.47±0.02b 0.46±0.01c 超氧化物歧化酶SOD (U/mg prot) 200.74±3.73c 231.13±3.15a 215.68±2.26b 195.69±3.29c 174.19±4.67d 过氧化氢酶CAT (U/mg prot) 11.61±0.74a 11.24±0.60a 11.85±0.58a 11.09±0.75a 10.06±0.69b 谷胱甘肽过氧化物酶GSH-Px (U/mg prot) 36.45±1.61b 46.14±2.75a 44.32±0.71a 35.32±1.32b 26.45±2.07c 谷胱甘肽GSH (µmol/gprot) 117.12±3.56b 143.10±11.34a 114.72±0.92b 115.75±2.79b 86.73±3.05c
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