随着全球化进程的深入, 外来物种入侵已成为当前全球性的问题, 对生物多样性、生态系统功能形成了严重威胁, 在世界各地造成了严重的经济损失^[1－3]。中国是受生物入侵影响最严重的国家之一, 截至2018年底, 入侵我国的外来物种有近800种, 已确认入侵农林生态系统的有638种, 全国31个省(区/市)均有外来物种入侵^[4], 每年造成直接经济损失逾2000亿元^[5]。初步统计表明, 至2007年我国引入外来鱼类84种^[6], 由于养殖逃逸和人为放生等原因, 这些外来物种已扩散到我国的大部分自然水域, 在部分水域甚至已成为优势种^[6－8]。量化评估这些水生外来物种的生态影响是开展针对性防控措施、制定相应管理政策的前提和基础, 已成为当前入侵生态学研究的热点问题之一。

雀鳝是雀鳝目(Lepisosteiformes), 雀鳝科(Lepisosteidae)的雀鳝属(Lepisosteus)鱼类的统称, 原产于北美洲及中美洲的淡水河流湖泊, 目前我国引入比较常见的是眼斑雀鳝(Lepisosteus oculatus)和鳄雀鳝(Atractosteus spatula)。二者均是凶猛的肉食性鱼类, 环境适应性强, 在中国大部分地区的观赏鱼市场和养殖场皆有繁殖和养殖^[9]。广东和福建等地区均有雀鳝进入自然水域的相关报道^[10－12]。2019年在广州白云湖出现的鳄雀鳝引起了极大社会关注。雀鳝在自然水域中缺乏天敌, 一旦形成较大种群, 可能会对当地鱼类和水生生态系统造成严重危害。基于此, 量化评估雀鳝对土著鱼类的捕食情况, 评估其潜在生态影响, 具有重要的理论和现实意义。

功能反应(Functional responses)由Holling^[13]于1959年提出, 反映的是单位时间内捕食者捕食的猎物数量随猎物密度的变化, 通常有3种功能反应类型, 其被广泛应用于捕食者-被捕食者相互作用的研究^[13－15]。近年, 该方法被引入入侵生态学的研究中, 通过揭示这些物种的单位资源消耗率, 并与生态位相似的本地物种开展比较, 为理解和评估外来物种的生态影响提供了新的思路^[16－18]。例如, Alexander等^[17]对入侵鱼类大口黑鲈(Micropterus salmoides)的功能反应进行了研究, 揭示了其功能反应类型为Type-Ⅱ型, 功能反应强度(袭击率及最大取食率)高于本地种。Dick等^[16]系统阐述了比较功能反应方法在预测外来物种生态影响中的应用, 为后续相关研究奠定了理论基础。

本研究在室内人工控制条件下, 通过设置饵料鱼苗的密度梯度开展功能反应实验, 量化了眼斑雀鳝的单位资源利用效率, 比较了其与生态位相似的本地鱼类斑鳢(Channa maculata)资源消耗率的差异。通过结合功能反应模型和食物转化效率构建了种群增长模型, 模拟并比较了雀鳝和斑鳢的种群增长趋势。研究结果能够为雀鳝生态风险的评估提供数据支撑, 所采用的实验设计、参数估计及模型模拟方法能够为其他外来水生生物的影响评估提供参考和借鉴。

1.   材料与方法

1.1   实验材料

本实验于2019年9—11月在珠江水产研究所外来水生生物风险评估中心开展(N 23°04′ 12″, E 113°13′ 06″)。实验对象眼斑雀鳝和斑鳢分别来自广州花地湾养殖基地和佛山百容水产良种公司养殖基地; 饵料鱼苗鲮(Cirrhinus molitorella)、广东鲂(Megalobrama terminalis)和草鱼(Ctenopharyngodon idellus)来自广州市花都区人工养殖基地。雀鳝的平均体重为(579.3±23.6) g, 斑鳢的平均体重为(445.1±32.4) g, 鲮鱼苗平均体重为(1.14±0.11) g, 广东鲂鱼苗平均体重为(0.69±0.10) g, 草鱼苗平均体重(1.07±0.07) g。实验采用250 L(100 cm×50 cm×50 cm)玻璃缸, 养殖用水为曝气3d的自来水, 日常喂食人工配合饲料。实验开始之前雀鳝和斑鳢均单条暂养于玻璃缸中, 待其养至稳定无死亡后开始进行功能反应实验。

1.2   功能反应实验

本实验采用常用的功能反应实验方法^[19]。在实验开始之前, 对雀鳝和斑鳢投喂充足冰鲜鱼苗使其饱食, 持续2d; 之后2d不再投喂任何鱼苗, 进行饥饿处理。对于每一种实验饵料鱼苗开展如下实验设置: 在12个250 L玻璃缸中, 一半放入实验对象雀鳝, 另一半放入斑鳢, 每个缸中放置1条。每个捕食者的6个玻璃缸中分别加入1、2、4、8、16和32条饵料鱼苗。实验设置3个重复, 共铺设玻璃缸36个(图 1)。实验共开展48h, 在结束后记录每个玻璃缸中被摄食的鱼苗数量。在一组实验结束后, 重新对雀鳝和斑鳢开展饱食及饥饿处理, 对另一种饵料鱼苗重复上述实验操作, 实验共涉及3种饵料鱼苗, 共重复上述实验操作3次。在整个实验过程中, 对主要水环境参数进行了测量和记录[水温为(28.8±0.06)℃, 溶氧为(4.1±0.02) mg/L, pH为7.5±0.14, 盐度为(0.16±0.01) g/L, 电导率为(291.0±18.0) μs/cm, 化学需氧量为6 mg/L]。

图  1  雀鳝与斑鳢的功能反应实验布局图

图中数字代表饵料鱼苗的密度, 右图表示雀鳝和斑鳢分别取食饵料鱼苗

Figure  1.  Layout of the functional response experiment for Lepisosteus oculatus and Channa maculata

The numbers represent the density of prey fishes and right figures show that two predator fishes L. oculatus and C. maculata feed on these prey fishes respectively

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1.3   鱼苗存活率测定

待雀鳝与斑鳢功能反应实验完成后, 将这2种实验鱼及饵料鱼苗从实验玻璃缸中移出, 开展新的实验对鱼苗自然存活率进行评估。对每种饵料鱼苗, 按照1、2、4、8、16和32的密度梯度在玻璃缸中投放, 但不放入捕食者雀鳝或斑鳢, 2d后记录鱼苗自然死亡的数目, 计算存活率。3种鱼苗的平均存活率为99.29%, 因此, 上述功能反应实验中鱼苗的死亡主要由实验鱼捕食造成。

1.4   食物转化率及相对生长率测定

随机选取实验鱼雀鳝和斑鳢各6条, 分别放置于6个250 L的玻璃缸中暂养, 至正常摄食后开始实验。每天投喂实验鱼体重的5%重量的冰鲜食蚊鱼(Gambusia affinis), 投喂15d后测量实验鱼体重。每天投喂前均收集前一天的残饵并称重, 计算鱼类进食饵料的实际重量。鱼类的食物转化效率(E)和相对生长率(g)依据以下公式计算^{[20, 21]}:

式中, C为鱼类所吃食饵料重量(g), ∆B为鱼体重增加量(g), W₁为鱼的初始体重(g), W₂为实验结束时鱼体重(g), T为实验时间(d)。

1.5   功能反应类型的判断、参数的估计及曲线的拟合

功能反应类型通过逻辑斯蒂回归确定, 第一项系数为负则表明功能反应类型为Type-Ⅱ型; 第一项系数为正而第二项系数为负则表明功能反应类型为Type-Ⅲ型^[22]。Rogers的随机捕食方程常用来描述Type-Ⅱ功能反应, 其具体公式为^[23]:

式中, Ne为饵料鱼类被取食的个数, N为饵料鱼类投喂的个数, a为袭击率(m²/h), h为捕食鱼类消化饵料的处理时间(h/ind.), 其倒数乘以实验时间T(h)即为捕食鱼类的最大取食率(1/hT)。通过Lambert W函数, 解析以上递归方程, 得到如下公式^[24]:

采用实验数据, 拟合以上方程, 估计出功能反应的2个取食效率相关参数a和h, 比较了它们在雀鳝和斑鳢之间的差异。

1.6   种群增长趋势模拟

结合功能反应及食物转化效率, 考虑到物种内密度制约导致的死亡增加, 本研究构建了种群增长的模拟模型如下:

式中, f为食物转化效率, y为取食者数量, μ为密度制约强度即增加单位个体导致的死亡率, B_prey和B_predator分别为被捕食者和捕食者的平均体重。应用该模型对雀鳝和斑鳢取食本地鱼类资源后的种群动态进行了模拟。

本研究所有的统计分析、模拟及作图在R 3.5.3完成^[25]。功能反应的分析通过R包frair完成^[26]。由于功能反应参数袭击率和最大取食率为非正态分布, 在R基础包Stats中采用wilcoxon检验比较雀鳝与斑鳢功能反应的差异(显著性水平α=0.05)。

2.   结果

2.1   雀鳝与斑鳢功能反应类型及强度比较

雀鳝和斑鳢的功能反应曲线均为Type-Ⅱ型(雀鳝, z=–4.900, P<0.001; 斑鳢, z=–3.462, P<0.001)。雀鳝和斑鳢基于3种鱼苗的平均功能反应曲线非常接近, 95%的置信区间有较多重合(图 2A); 2种捕食者的袭击率(a, W=2, P=0.383)及处理时间(h, W=3, P=0.663)均无显著差异(图 2B和2C)。单独分析雀鳝和斑鳢对鲮、广东鲂和草鱼的摄食情况, 发现这2种捕食者取食3种鱼苗的功能反应相近(图 3), 但袭击率a与处理时间h的数值随被捕食鱼类的种类而有所变化(表 1)。结果表明, 雀鳝与斑鳢具有相近的功能反应, 单位资源消耗率并无显著区别。

图  2  雀鳝与斑鳢总的功能反应曲线(A)及参数(B. 袭击率; C. 处理时间)比较

Figure  2.  Functional response curves (A) and parameters (B. Attack rate; C. Handling time) of Lepisosteus oculatus and Channa maculata

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图  3  雀鳝与斑鳢摄食鲮(A)、广东鲂(B)和草鱼(C)鱼苗的功能反应曲线

Figure  3.  Functional response curves of Lepisosteus oculatus and Channa maculata when feeding on three fries C. molitorella (A), M. terminalis (B) and C. idellus (C)

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表  1  雀鳝与斑鳢摄食3种鱼苗的功能反应参数

Table  1.  Functional response parameters for Lepisosteus oculatus and Channa maculata when feeding on three fries

捕食者Predator	功能反应参数FR Parameter	饵料鱼苗Prey species	参数值Value	SE Standard error	P值P Value
雀鳝L. oculatus	袭击率Attack rate (m2/h)	鲮C. molitorella	1.978	0.466	<0.001
		广东鲂M. terminalis	2.996	0.646	<0.001
		草鱼C. idellus	6.450	2.074	<0.002
	处理时间Handling time (h/ind.)	鲮C. molitorella	0.039	0.010	<0.001
		广东鲂M. terminalis	0.007	0.008	0.337
		草鱼C. idellus	0.022	0.005	<0.001
斑鳢C. maculata	袭击率Attack rate (m2/h)	鲮C. molitorella	3.402	0.799	<0.001
		广东鲂M. terminalis	5.591	1.486	<0.001
		草鱼C. idellus	6.920	2.057	<0.001
	处理时间Handling time (h/ind.)	鲮C. molitorella	0.030	0.007	<0.001
		广东鲂M. terminalis	0.023	0.005	<0.001
		草鱼C. idellus	0.033	0.004	<0.001

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2.2   雀鳝与斑鳢食物转化效率及相对生长率

雀鳝和斑鳢的平均食物转化效率分别为31.0%和22.6%, 二者无显著差异(W=28, P=0.132)。雀鳝的相对生长效率显著高于斑鳢(W=31, P<0.05), 分别为1.6和0.9%/d(表 2)。

表  2  雀鳝与斑鳢食物转化率及相对生长率

Table  2.  Food conversion efficiencies and relative growth rates for Lepisosteus oculatus and Channa maculata

捕食者 Predator	初始体重 Initial body weight W1 (g)	结束体重 Final body weight W2 (g)	体重增加量 Weight gain ∆B (g)	饵料摄食量 Food intake C (g)	食物转化效率 Food conversion efficiency E (%)	相对生长率 Relative growth rate G (%/d)
雀鳝L. oculatus	469.7±16.2a	581.7±21.5 a	112.0±12.0 a	358.7±16.5 a	31.0±2.4	1.6±0.1 a
斑鳢C. maculata	401.3±9.0b	457.5±16.2 b	56.3±10.9 b	240.1±14.1 b	22.6±3.4	0.9±0.2 b
注: 同列数据上标不同表示组间存在显著差异(P<0.05)Note: Values in each column with different superscripts are significantly different (P<0.05)

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2.3   雀鳝与斑鳢种群增长趋势模拟

结合食物转化效率及功能反应, 模拟了不同种内密度制约强度下2种捕食者的种群增长趋势。结果表明, 雀鳝更快达到饱和的种群密度, 在密度制约效应为0.005时, 雀鳝在150d左右达到稳定的种群密度, 而斑鳢在200d左右种群增长趋于饱和。相同密度制约条件下, 雀鳝的饱和种群密度一直高于斑鳢(图 4)。

图  4  斑鳢(A)与雀鳝(B)的种群增长趋势模拟

Figure  4.  Population growth simulation for Channa maculata (A) and Lepisosteus oculatus (B)

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3.   讨论

3.1   雀鳝与斑鳢的功能反应及种群增长趋势比较

本研究发现, 雀鳝与斑鳢的功能反应类型均为Type-Ⅱ型。这一结果与最近开展的功能反应实验的结果一致^{[17, 31, 32]}。相对于Type-Ⅲ型捕食者, Type-Ⅱ型的捕食者对于猎物具有更高的影响, 在猎物密度比较低时, 对猎物有更高捕食率, 这对猎物种群的影响是毁灭性的, 更容易造成物种的局部灭绝^[16]。

雀鳝与斑鳢的单位资源消耗率并无显著差异。尽管雀鳝具有更长的吻及长而锋利的牙齿, 但其身被较厚的菱形硬鳞, 妨碍灵活性^{[33, 34]}。通过观察发现雀鳝较少主动快速追击捕食, 多等到猎物游至头部附近再突然张大吻部将其吞掉, 这与斑鳢的捕食方法相反。斑鳢的吻长相对于雀鳝较短, 牙齿也较雀鳝短, 但其体被圆鳞, 游动速度快, 多主动快速捕食。需要指出的是, 本实验在水族箱中开展, 较小的空间可能妨碍这2种凶猛鱼类的转身、游动能力等, 因而可能低估他们的单位取食效率。

模型模拟结果显示, 雀鳝的种群增长一直高于斑鳢且具有更高的稳定种群密度。这表明, 尽管雀鳝与斑鳢的单位取食率和食物转化效率并无显著差异, 但取食相同资源条件下雀鳝有更快的种群增长。当前模拟假设种内密度导致的死亡率相同, 为了更为准确地预测种群增长趋势, 将来可能需要开展密度制约实验量化雀鳝和斑鳢的种内密度制约强度, 将其纳入种群增长预测模型。

本研究的实验和模拟为理解雀鳝的捕食和种群动态等提供了一定参考, 为将来结合普查数据计算雀鳝的相对影响潜力指数RIP提供了基础。然而, 需要指出的是当前结果在特定实验环境下取得, 无法完全反映野外复杂自然条件下雀鳝的捕食和种群增长规律, 未来仍需开展更深入的观察或实验研究以揭示其自然捕食规律。

3.2   功能反应方法在外来物种生态影响评估中的应用

捕食者功能反应能够较好地揭示捕食者对本地资源的单位资源消耗率^[16], 该方法已应用于大口黑鲈(M. salmoides)、革胡子鲶(Clarias lazera)和福寿螺(Pomacea canaliculata)等外来水生物种对本地资源的影响评估^{[17, 18, 27]}。例如, Paterson等^[28]比较了本地迪氏钩虾(Gammarus duebeni celticus)和入侵蚤状钩虾(Gammarus pulex)的功能反应, 发现2种捕食者对猎物的消耗量相似, 且摄食量不受寄生者或更高级的捕食者-鱼类的影响。徐猛等^[18]比较了外来入侵物种福寿螺、外来非入侵物种平角卷螺(Planorbarius corneus)及中国本地的铜锈环棱螺(Bellamya aeruginosa)3种植食性软体动物的功能反应大小, 发现入侵物种福寿螺具有最高的功能反应强度, 苹果螺次之, 本地螺最低。Dick等^[29]在计算功能反应的基础上, 通过纳入外来和本地物种的相对多度, 构建了相对影响潜力(RIP)这一量化指标来评估和比较不同外来物种的生态影响。这些研究利用捕食者功能反应这一经典动物捕食理论模型为外来物种的生态影响评估提供了全新的视角和方向^[30]。

当前, 国内对外来种生态影响的预测和评估仍缺少可行的量化指标, 度量外来及生态位相似本地种的功能反应, 无疑提供了一种可供选择的方法。本研究比较了典型外来鱼类雀鳝和土著鱼类斑鳢的功能反应, 提供了一般性的实验设计、参数估计及模型模拟方法, 意在抛砖引玉, 为其他外来物种的影响评估提供借鉴。未来几年, 利用国家开展外来物种普查的契机, 通过系统开展功能反应实验结合外来物种的多度及分布数据, 有望对我国外来物种的生态影响进行系统的评估和量化比较。

4.   结论

本研究通过比较外来鱼类雀鳝和土著鱼类斑鳢的功能反应, 揭示了雀鳝的相对资源消耗率及种群发展潜力, 为评估其生态影响提供了基础数据。雀鳝作为观赏鱼由中北美洲引入中国, 由于养殖逃逸和人为放生, 目前在南方多地水库和河流等已发现其踪迹。虽然本研究的初步结果表明其单位资源消耗率和食物转化效率等方面并没有显著高于斑鳢, 但其相对生长率更高, 种群增长更快。而且, 雀鳝排卵期会产生剧毒物质, 不宜食用, 在自然水域中几乎没有天敌, 若缺少监管导致其大量繁殖、扩散, 可能对水生生态系统造成严重危害。

建议从以下方面开展雀鳝的防控和管理: (1) 制定相关管理措施禁止放生和养殖丢弃等行为; (2) 严禁各类非法引入和无许可养殖; (3) 限制国内市场的交易买卖; (4) 加强科学研究, 评估其生态风险和潜在地理分布, 研发相关监测和防控技术。